John Ronald Reuel Tolkien 1892. január 3-án született a dél-afrikai Bloemfonteinben, ahol édesapja bankigazgatói állást kapott. Négyéves volt, amikor apja meghalt, ezután anyjával és testvérével visszaköltöztek Angliába, Birmingham közelébe. A család 1900-ban áttért a baptista vallásról a katolikusra, ami Tolkien életének egyik meghatározó eseménye lett. Katolikus iskolába járt, s miután tizenkét évesen teljes árvaságra jutott, anyja gyóntatópapja gondoskodott a taníttatásáról. Hitbeli meggyőződése, a katolikus egyházhoz való ragaszkodása későbbi irodalmi munkáit erősen meghatározta.

Már középiskolás korában megmutatkozott kiváló nyelvérzéke, nyelvek iránti rajongása, érdekelték a középkori nyelvek - óangol és középangol, gót -, de a walesi és a finn nyelv is nagy hatást gyakorolt rá, különösen megérintette a finn nemzeti eposz, a Kalevala nyelvezete és világa. A Kalevala ihlette 1915-ben oxfordi diákként írt első prózai művét, a Kullervo története című elbeszélést, amelyet angolul 2010-ben, magyarul 2016 decemberében adtak ki először.

Az oxfordi egyetemen 1911-től klasszika-filológiát, 1913-tól összehasonlító filológiát és angol irodalmat hallgatott. Már ezekben az években foglalkozott mesterséges nyelvek létrehozásával, később ezek alapján alkotta meg A Gyűrűk Ura quenya és a sindarin tündenyelvét. Élete során összesen tizenöt mesterséges nyelvet hozott létre, és tucatnyi valóban létező nyelven beszélt folyékonyan. 1916-ban elvette kamaszkori szerelmét, akivel négy gyermekük született. Még abban az évben az első világháború francia frontjára vezényelték, a somme-i csatában tanúja volt milliók értelmetlen halálának és szenvedésének, ez döntő hatással volt életszemléletére. Sebesülése után, betegágyán kezdte írni meséit, az általa alkotott nyelvekhez talált ki történeteket. Így született meg a Gyűrűk Ura előzményét, mitológiai hátterét alkotó A Szilmarilok, amelyet csak évekkel halála után adtak ki fia, Christopher gondozásában. Középfölde legendáriumának azóta is jelentek meg újabb darabjai, mint például 2017-ben a földi halandó Beren és a halhatatlan tündér Lúthien története, egy évvel klsőbb a Gondolin bukása.

Tolkien a háború után az angol nyelv hivatalos útmutatójának számító Oxford szótáron dolgozott, később az oxfordi egyetemen tanított óangol nyelvet 1959-es nyugdíjba vonulásáig. Oxfordi évei alatt ösztönzően hatott rá az Inklings kreatív irodalmi kör, amelynek egyik alapítója és aktív tagja volt.

Történeteit, így Zsákos Bilbó, a félénk hobbit meséjét először gyermekeinek olvasta fel, s mivel sikert aratott velük, 1930-tól lejegyezte azokat. A Hobbit 1937-ben látott először napvilágot nyomtatásban, magyarul 1975-ben Szobotka Tibor fordításában Babó címmel jelent meg. Tolkien legnagyobb meglepetésére könyvét igen sokan olvasták és kikövetelték a folytatást. Számos próbálkozás, kitérő, az író vagy a kiadó által nem megfelelőnek tartott kísérlet után így született meg A Gyűrűk Ura trilógia, amelyen tizenhét évig dolgozott. Az első két kötet, A Gyűrű szövetsége és A két torony 1954-ben, A király visszatér 1955-ben jelent meg. A kiadó kockázatosnak ítélte meg a vállalkozást és kikötötte, hogy honoráriumot, jogdíjat csak a nullszaldó elérése után fizet, ezután viszont jelentős összeg gyarapította az író számláját. A regénytrilógia magyar nyelven 1981-ben jelent meg Göncz Árpád és Réz Ádám fordításában, a verseket Tandori Dezső ültette át.

Tolkien új világot teremtett, Középfölde földrajzát, nyelvét, irodalmát, történelmét, mitológiáját, sőt még élővilágát is aprólékosan kidolgozta. Bár a trilógia kínálta magát a megfilmesítésre, jogi és technikai nehézségek miatt csak 1978-ban készült belőle rajzfilm. Az új évezredben az új-zélandi Peter Jackson viszont már minden nehézséget legyőzött: az általa rendezett filmtrilógia kasszasiker lett, világszerte hárommilliárd dollárt jövedelmezett, emellett 17 Oscar-díjat is besöpört, a 2003-ban bemutatott A király visszatér mind a 11 jelölését díjra váltotta. Jackson 2012 és 2014 között A hobbit-trilógiát is filmre adaptálta, de ennek sikere elmaradt A Gyűrűk Urától.

Tolkien 1959-ben visszavonult, s a rajongók érdeklődése elől a tengerparti Bournemouthba költözött. 1972-ben a Brit Birodalom Rendjének parancsnoka (CBE) lett, az oxfordi egyetem díszdoktorává avatta. Halálát gyomorfekélyből kialakult fertőzés okozta 1973. szeptember 2-án. Az oxfordi Wolvercote temetőben feleségével közös sírban nyugszik, amelyre a Luthien és Beren szót vésték, utalásként Középfölde legszebb szerelmi történetére. Sírját rendszeresen virágokkal árasztják el a rajongók, akik 1969-ben társaságot alapítottak, 2002-ben megalakult magyar szervezetük is.

Az Oxfordi Egyetem Bodley Könyvtárában öt éve nagyszabású kiállítás nyílt Tolkien életéről és munkásságáról. Hagyatékának kezelői féltve óvják írói örökségét, így 2019-ben teljes mértékben elzárkóztak a Dome Karukoski rendezte Tolkien című filmtől. A Gyűrűk Ura először 2021-ben jelent meg az író festményeivel, rajzaival. Az Amazon streaming-szolgáltató tavaly mutatta be A Gyűrűk Ura-trilógia előzménysorozatát A hatalom gyűrűi címmel. A Warner Bros. februárban jelentette be, hogy új, a Tolkien megálmodta univerzumban játszódó filmeket akar készíteni, jövőre pedig a mozikba kerülhet az az animációs film, amely a Helm-szurdok és annak névadójának történetét meséli el.